La función principal del castillo desde su creación fue la defensiva, pero además de ser un lugar militarmente estratégico acogió entre sus salas las funciones de archivo (donde se guardaron parte de los documentos de la corona) y de cárcel para presos tan ilustres como Hernando Pizarro o César Borgia. Fue uno de los objetivos de las tropas imperiales de Carlos V durante la revuelta de los Comuneros en 1520.

La planta de la fortaleza tiene forma trapezoidal don dos fuertes murallas (la interior y la barrera o barbacana exterior). El acceso principal se efectúa a través de dos puentes (tan sólo el segundo era levadizo) por un gran arco coronado con el escudo de los Reyes Católicos de año 1483, fecha en la que se finaliza la construcción del castillo.

Alrededor de la barrera se sitúa el profundo foso y en un nivel subterráneo las galerías de tiro para la artillería con casamatas. El recinto interior de la fortaleza está compuesto por cinco torres y el patio de armas. La mayor de ellas es la torre del homenaje con 40 metros de altura y cinco plantas (los dos niveles superiores se conservan del siglo XV).

Después de la Guerra Civil Española, en la década de 1940, el edificio interior fue reconstruido para albergar en él la Escuela de Mandos de la Sección Femenina, un centro para realizar el servicio social femenino.

En la planta baja son visitables la sala de Juan de la Cosa y la capilla de Santa María del Castillo, donde destacan un crucifijo de marfil filipino del siglo XVII y un tríptico flamenco de finales del siglo XV.

Hoy en día el castillo pertenece a la Junta de Castilla y León, conviviendo los dos usos actuales: uso turístico y centro formativo para cursos y congresos.